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Macular GCIPL Thickness in Idiopathic Macular Telangiectasia Type II
J Retin 2022;7(1):49-53
Published online May 31, 2022
© 2022 The Korean Retina Society.

Beom Chan Park, Da Eun Jeong, Seong Taeck Kim

Department of Ophthalmology, School of Medicine, Chosun University, Gwangju, Korea
Correspondence to: Seong Taeck Kim, MD, PhD
Department of Ophthalmology, School of Medicine, Chosun University, #309 Pilmun-daero, Dong-gu, Gwangju 61452, Korea
Tel: 82-62-220-3190, Fax: 82-62-225-9839
E-mail: s20age@hanmail.net
Received October 28, 2021; Revised December 10, 2021; Accepted December 13, 2021.
This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution Non-Commercial License (http://creativecommons.org/licenses/by-nc/3.0/) which permits unrestricted non-commercial use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited.
Abstract
Purpose: To evaluate macular ganglion cell-inner plexiform layer (mGCIPL) thickness and peripapillary retinal nerve fiber layer (pRNFL) thickness in eyes with idiopathic macular telangiectasia type II (Mactel).
Methods: Retrospective cross-sectional study including 26 eyes (14 subjects) diagnosed with idiopathic macular telangiectasia type II (Mactel group) and 26 eyes of 26 healthy control subjects (control group). The pRNFL thickness and mGCIPL thickness were measured using spectral-domain optical coherence tomography.
Results: Average, minimum, superotemporal, and inferotemporal mGCIPL thicknesses in the Mactel group were significantly thinner than in the control group. There was no significant difference in pRNFL thickness between the two groups.
Conclusions: mGCIPL thickness decreased in the Mactel group compared with the control group.
Keywords : Ganglion cell-inner plexiform layer; Idiopathic macular telangiectasia type II; Optical coherence tomography
서론

특발성 황반부 모세혈관 확장증은 망막모세혈관의 확장을 보이는 망막혈관장애로, 황반 부종이나 경성 삼출물이 발생하거나 맥락막 신생혈관이 발생하여 시력저하를 유발할 수 있는 질환이다[1]. Gass and Blodi [2]는 임상 소견의 중증 정도 및 인구통계학적인 면을 고려하여 group I과 group II로 분류하였다. Yannuzzi et al. [3]은 Gass 분류 group I을 aneurysmal telangiectasia (type I)로, group II A를 perifoveal telangiectasia (type II)로 분류하였다. 황반부 모세혈관 확장증 II형의 스펙트럼단층촬영 소견으로는 중심와오목의 감소, 망막외층의 손상, 망막내 혹은 망막하 과반사 병변을 확인할 수 있으며, 망막하 신생혈관으로 인한 국소적 망막비후가 관찰되기도 한다[4]. 황반부 모세혈관 확장증의 정확한 병리기전은 명확하지 않지만, 현재 신경퇴행성 질환으로 생각되고 있다[5].

망막신경절세포는 망막층의 내측에 분포해 있으며, 각각 세포의 축삭이 망막신경섬유층을 지나 시신경을 이루고 가쪽 무릎체 및 대뇌 시피질까지 연결되어 있다. 특히 이러한 망막신경절세포들은 특히 황반부에 집중되어 분포하는데, 신경절세포의 축삭이 형성하는 망막신경섬유층과 신경절세포의 세포돌기로 이루어진 내망상층까지 합하여 황반부 신경절세포-내망상층이라고 한다[6]. 시신경유두주위 망막신경섬유층과 더불어 황반부 신경절세포-내망상층 또한 최근 정밀한 해상력과 측정 시간이 짧아진 스펙트럼영역 빛간섭단층촬영기가 널리 이용되면서 정량적 측정이 가능해졌다[7]. Chhablani et al. [8]은 황반부 모세혈관 확장증 II형 환자에서 황반부 신경절세포-내망상층의 두께가 유의하게 감소하였다고 보고하였다. 황반부 모세혈관 확장증은 흔하지 않은 망막혈관 질환으로, 아직 국내에서는 황반부 모세혈관 확장증 환자에서 황반부 신경절세포-내망상층과 시신경유두주위 망막신경섬유층의 두께 변화에 대하여 보고된 바가 없다.

따라서 본 연구에서는 황반부 모세혈관 확장증 II형 환자에서 스펙트럼영역 빛간섭단층촬영을 이용하여 황반부 신경절세포-내망상층과 시신경유두주위 망막신경섬유층의 두께를 평가해 보고자 하였다.

대상과 방법

후향적으로 의무기록을 조사하여 2014년 1월부터 2020년 12월까지 본원에서 황반부 모세혈관 확장증으로 진단받은 14명(26안)의 환자를 대상으로 하였다. 동일 기간 내에 동일병원에서 검진목적으로 빛간섭단층촬영검사를 시행받은 적이 있으나 정상이었던 26안을 대조군으로 하였다. 본 연구는 헬싱키선언에 기초하여 조선대학교병원 의학연구윤리심의위원회의 승인 아래 진행되었다(승인 번호: 2020-06-003-003).

과거 병력을 조사하고, 시력검사, 안압검사, 굴절력, 세극등검사, 산동 후 안저검사, 형광안저혈관조영술(fluorescein angiography, FA), 빛간섭단층촬영(optical coherence tomography [OCT]; Cirrus OCT, Carl Zeiss Inc., Dublin, CA, USA)을 시행하였다. 안저 소견상 중심와 이측에 중심와 무혈관 부위의 모세혈관의 경한 확장, 삼출물이 없는 경도의 황반 부종, 외측 망막 모세혈관층의 혈액을 받는 직각 소정맥이 관찰되는 경우 황반부 모세혈관 확장증 II형으로 진단하였으며, 형광안저혈관조영술을 통해 확진하였다. 시력은 마지막으로 측정한 최대교정시력을 조사하였으며, 시력은 한천석 시력표로 측정하였고 logarithm of the minimum angle of resolution으로 변환하여 분석하였다. 망막하 신생혈관이 있는 경우, -6디옵터 이상의 고도근시, 3디옵터 이상의 원시, 검사 이미지 질이 좋지 못한 경우, 과거 망막 수술력이 있는 경우, 다른 망막 질환이 동반되어 있는 경우, 녹내장이나 시신경 질환을 가진 경우는 대상군에서 배제하였다.

양안 산동 후 안저검사, 빛간섭단층촬영검사를 시행하였다. 빛간섭단층촬영기(Cirrus OCT, Carl Zeiss Inc.)의 내장된 소프트웨어 중, optic disc cube 200 × 200 스캔과 macular cube 512 × 128 스캔, ganglion cell analysis (GCA) 알고리즘을 이용하여 시신경유두주위 망막신경섬유층과 황반부 신경절-내망상층의 두께를 분석하였다. Optic disc cube scan을 이용하여 유두 중심을 기준으로 하는 3.46 mm2의 직경을 가지는 원에서 평균 망막신경섬유층 두께 및 구역별(상측, 이측, 하측, 비측) 두께를 분석하였고, macular cube 스캔과 GCA 알고리즘을 이용하여 황반부를 중심으로 하는 14.13 mm2의 타원형 도넛 모양 영역의 평균과 최소 신경절-내망상층 두께와 구역별(상측, 상이측, 상비측, 하이측, 하측, 하비측) 두께를 측정하여 비교하였다. 신호 강도가 총 10점 중 6점 미만이거나 눈운동장애 등의 이유로 환자의 협조도가 낮아 촬영된 이미지의 질이 떨어지는 경우, 낭종이나 부종으로 인한 경계설정 오류가 있는 경우는 대상군에서 제외하였다.

통계 분석은 SPSS ver. 19.0 (SPSS, Inc., Chicago, IL, USA)을 이용하였고, 군 간 비교에는 Wilcoxon signed rank test, Mann-Whitney U-test를, 상관관계 분석에는 Spearman’s correlation test를 사용하였다. p값이 0.05 이하일 때 통계적 의미가 있다고 하였다.

결과

본 연구는 황반부 모세혈관 확장증 II형으로 진단받은 26안(14명) (Mactel군)과 정상대조군 26안(control군)을 비교하였다. 최대교정시력은 황반부 모세혈관 확장증 II형 환자군이 대조군에 비해 더 나빴고(p < 0.001), 그 외 나이, 성별, 굴절률, 중심황반부두께, 평균 안압은 두 군 간의 차이를 보이지 않았다(Table 1).

Clinical characteristics of the Mactel and control groups

Baseline characteristic Mactel (n = 26) Control (n = 26) p-value
Age (years) 62.64 ± 9.24 64.84 ± 9.47 0.410*
Gender, M/F 15/11 13/13 0.395
BCVA (logMAR) 0.42 ± 0.23 0.16 ± 0.13 < 0.001*
SE (diopters) 0.05 ± 0.15 0.15 ± 1.32 0.813*
CMT (μm) 254.06 ± 19.19 252.04 ± 24.45 0.759*
Mean IOP (mmHg) 14.24 ± 3.09 13.00 ± 4.24 0.244*

Values are presented as mean ± standard deviation unless otherwise indicated.

Mactel = macular telangiectasia; M = male; F = female; BCVA = best corrected visual acuity; logMAR = logarithm of the minimum angle of resolution; SE = spherical equivalent; CMT = central macular thickness; IOP = intraocular pressure.

*Mann-Whitney U test; Wilcoxon signed rank test.



Table 2은 GCA 알고리즘을 통해 분석한 Mactel군과 대조군에서의 황반부 신경절세포-내망상층의 두께 차이를 보여주고 있다. 신경절세포-내망상층 두께의 평균값은 Mactel군이 75.1 ± 10.2 μm, 대조군이 82.2 ± 9.6 μm로, Mactel군에서 더 얇았고(p = 0.041), 최소값은 Mactel군이 52.2 ± 19.1 μm, 대조군이 64.3 ± 19.9 μm로, Mactel군에서 유의하게 얇았다(p = 0.033). 여섯 개의 측정 구역별로 분석하였을 때, 상이측과 하이측 영역에서 Mactel군이 대조군에 비해 얇게 측정되었다(p = 0.018, p = 0.016) (Table 2).

Comparison of mGCIPL thickness between the Mactel and control groups as measured by Cirrus OCT

Thickness (μm) Mactel (n = 26) Control (n = 26) p-value*
Average 75.1 ± 10.2 82.2 ± 9.6 0.041
Minimum 52.2 ± 19.1 64.3 ± 19.9 0.033
Superotemporal 70.7 ± 17.7 81.8 ± 14.2 0.018
Superior 79.5 ± 13.3 82.5 ± 12.9 0.424
Superonasal 78.7 ± 10.5 82.5 ± 11.7 0.239
Inferonasal 78.3 ± 12.3 81.8 ± 8.9 0.253
Inferior 78.8 ± 13.3 82.1 ± 10.8 0.339
inferotemporal 73.1 ± 12.5 82.2 ± 13.2 0.016

Values are presented as mean ± standard deviation. mGCIPL = macular ganglion cell-inner plexiform layer; Mactel = macular telangiectasia; OCT = optical coherence tomography.

*Mann-Whitney U test.



Mactel군과 정상대조군의 평균 시신경유두주위 망막신경섬유층의 두께는 각각 98.5 ± 7.4 μm와 100.3 ± 8.1 μm로, Mactel군이 대조군에 비해서 전반적으로 얇았지만 통계적으로 유의하지는 않았다(p = 0.413) (Table 3).

Comparison of pRNFL thickness between Mactel and control group as measured by Cirrus OCT

Thickness (μm) Mactel (n = 26) Control (n = 26) p-value*
Average pRNFL 98.5 ± 7.4 100.3 ± 8.1 0.413
Superior 123.6 ± 10.7 124.3 ± 10.8 0.835
Inferior 125.3 ± 13.9 128.9 ± 15.9 0.395
Temporal 77.8 ± 10.6 79.0 ± 13.1 0.723
Nasal 66.0 ± 11.2 68.7 ± 11.9 0.412

Values are presented as mean ± standard deviation. pRNFL = peripapillary retinal nerve fiber layer; Mactel = macular telangiectasia; OCT = optical coherence tomography.

*Mann-Whitney U test.


고찰

특발성 황반부 모세혈관 확장증은 후극부의 모세혈관을 침범하는 다양한 혈관질환들을 포함하는 흔하지 않은 망막 질환이다. Yannuzzi et al. [3]에 의해 I형과 II형으로 분류되었으며, I형은 대부분 한쪽 눈에 발병하며, 동맥류형 모세혈관 확장증(aneurysmal telangiectasia)으로 명백한 모세혈관 확장, 미세혈관류, 황반 부종과 삼출물이 관찰되며, 형광안저조영검사상 황반부 수평솔기(horizontal raphe)를 넘어서는 모세혈관 확장이 잘 관찰된다. 특발성 황반부 모세혈관 확장증 II형은 가장 흔한 형태이며 주로 양안에 발생한다. 후천성 중심와 부근 모세혈관 확장증(perifoveal telangiectasia)에 해당하고, 주로 중심와의 이측에 중심와 무혈관 부위의 모세혈관의 확장, 지방 삼출물이 없는 경도의 황반 부종, 직각 소정맥(right angle venule), 망막표층의 결절 침착물, 망막색소상피 증식 그리고 병의 진행시 맥락막 신생혈관 등의 소견을 보인다[9].

망막은 조직학적으로 가장 바깥쪽의 시세포층, 중간신경세포층 및 신경절세포층의 세 층으로 구성되어 있으며 그 사이사이에 신경전달이 일어나는 망상층이 있다. 신경절세포층은 망막신경절세포의 핵으로 이루어져 있으며, 내망상층은 인접외층 쪽의 두극세포축삭 및 무축삭세포의 돌기가 내층의 신경절세포의 수상돌기와 신경접합을 형성하는 부위이다. 신경섬유층은 신경절세포의 축삭돌기로 구성된 층으로 축삭돌기가 속을 이루면서 시신경유두로 집합하는 곳이다[10]. 망막내층, 특히 망막신경절세포는 허헐성 손상에 영향을 많이 받는다고 알려져 있다[11]. 망막신경절세포에서, 세포 수상 돌기의 점진적인 손실이 먼저 발생하고, 그 다음에 축삭과 세포체가 손실된다. 망막신경절세포가 죽게 되면, 축삭과 세포체가 포함된 신경절세포층과 신경섬유층은 얇아지게 된다. 또한 황반의 망막신경절세포의 핵과 수상 돌기의 손상이 망막신경 섬유층의 손상과 비교하였을 때 더빠르고 더 일관되게 나타난다고 알려져 있다[12]. 망막신경절세포는 전달받은 시각정보를 축삭을 통해 뇌까지 전달하는 역할을 한다. 황반부에는 50% 이상의 신경절세포 세포체가 모여 있기 때문에, 빛간섭단층촬영기 등을 이용하여 황반부 망막 두께를 측정하여 망막신경섬유층뿐만 아니라 신경절세포의 측정도가능하게 되었고, 그 객관성과 재현성은 여러 연구를 통해 입증되었다[13]. 빛간섭단층촬영기(Cirrus OCT)는 황반부의 GCA알고리즘을 통해서 황반부에서 신경절세포층과 내망상층의 복합체인 신경절세포-내망상층의 두께만을 측정할 수 있다. 황반부 신경절세포-내망상층과 시신경유두주위 망막신경섬유층은스펙트럼 빛간섭단층촬영을 통해 각각의 두께를 측정할 수 있다[14]. Sung et al. [15]은 황반부 신경절세포-내망상층의 두께는 녹내장으로 인한 망막의 구조적 변화의 평가에 유용하여 초기 녹내장 진단에 도움이 된다 하였고, Park et al. [16]은 약시안의 황반부 신경절세포층의 두께가 정상인에 비해 얇다고 보고하였다. 본 연구에서는 특발성 황반부 모세혈관 확장증 II형 환자에서 대조군에 비해 황반부 신경절세포-내망상층과 시신경유두주위 망막신경섬유층 두께가 얇아져 있을 것이라고 예상하였으며, 대조군에 비해 황반부 신경절세포-내망상층의 두께가 유의하게 얇아져 있는 것을 확인할 수 있었다.

특발성 황반부 모세혈관 확장증 II형은 구조적으로 망막이상증과 유사하지만, 망막이상증보다는 신경퇴행성 질환으로 볼 수 있다[17]. 특발성 황반부 모세혈관 확장증 II형에서, 뮬러세포를 포함한 신경감각망막의 변성이 일차적으로 일어나고, 광수용체 의 손실은 질병후반기에 발생한다[18]. 특발성 황반부 모세혈관 확장증 II형의 병인은 정확히 알려져 있지 않으나 중심와주변의 뮬러세포의 변성 및 기능이상으로 인한 것으로 추정되며, 이로 인해 점진적인 망막 두께가 감소하고 황반 색소가 소실되는 것으로 생각된다[19]. 특발성 황반부 모세혈관 확장증의 병리 소견에서, 세포 내와 세포 사이의 부종이 일차적으로 망막내층에 나타나며 모세혈관 내피세포의 변성 및 재생이 보인다고 하였으며, 일부 망막신경절세포들이 변성되었음을 보고하였다[1]. 황반 이측에 혈관성 변화와 부종을 보이지만, 망막신경절세포의 변성도 관찰된다.

본 연구에서는 특발성 황반부 모세혈관 확장증 II형 환자에서 대조군에 비해 황반부 신경절세포-내망상층과 시신경유두주위 망막신경섬유층 두께가 얇아져 있을 것이라고 예상하였으며, 대조군에 비해 황반부 신경절세포-내망상층의 두께와 상이측, 하이측의 두께가 유의하게 얇아져 있는 것을 확인할 수 있었다. 이는 특발성 황반부 모세혈관 확장증 II형은 주로 중심와 이측에서 발생하므로, 상이측 및 하이측에서 황반부 신경절세포-내망상층의 두께 감소를 확인할 수 있었던 것으로 생각된다. 시신경유두주위 망막신경섬유층의 두께는 환자군에서 더 얇게 측정되었으나 통계적으로는 유의하지 않았다. 이러한 두께 감소는 최근 특발성 황반부 모세혈관 확장증이 혈관질환이 아닌, 신경퇴행성 질환이라 보고된 여러 연구들과 일치한다[20]. 최근 스펙트럼영역 빛간섭단층촬영검사 기기의 발달과 더불어, 고해상도로 망막의 여러 층을 세분화하고 각각의 층의 두께를 정량화하여 측정하여 실제로 특발성 황반부 모세혈관 확장증 환자에서 망막의 두께 감소를 확인하고 보고하는 데 의의가 있다.

황반부 모세혈관 확장증 II형에서 망막신경절세포의 손실이 일어나는 이유는 명확하지 않다. 황반부 모세혈관 확장증 II형이 일차적으로 뮬러세포를 변성시키므로, 이로 인해 이차적으로 망막신경절세포의 손실이 일어날 것이라고 추측할 수 있다.뮬러세포는 망막 뉴런과 혈관세포 모두에 영양 및 조절 지원을제공한다[21]. 뉴런, 신경교(뮬러세포 및 성상세포) 및 혈관은 대사 기능의 모든 측면에서 상호 작용하여 기능 에너지 단위를 형성한다. 뮬러세포 손실에 이차적인 기능장애는 망막신경절세포를 포함한 신경 감각 망막의 구조적 변화 및 퇴화로 이어질 수있으며, 이는 점진적 얇아짐을 유발한다[22]. 신경세포 퇴행의다른 원인은 허혈 중 산소 및 영양분 박탈 및 재관류 손상일 수있다. 망막 허혈 재관류는 소교세포의 활성화를 촉진하여 내부망막의 급속한 퇴행을 유도한다. 조직 병리학에서 이러한 퇴행은 신경절-내망상층의 얇아짐과 망막신경절세포 및 기타 내부망막 뉴런의 손실을 보여준다[23].

본 연구의 제한점은 다음과 같다. 첫째로 환자의 의무기록을 후향적으로 분석하였고 대상 환자의 수가 많지 않아 선택 비뚤림 가능성이 있을 수 있다. 둘째로 경과 관찰 기간이 길었다면, 정상 대조군과의 비교가 아닌 환자군에서 시간에 따른 황반부 신경절세포-내망상층과 망막신경섬유층의 두께를 추적 관찰하여 두께 감소를 확인하는 것이 더 유의했을 수 있다는 점에 아쉬운 점이 있다. 또한 추가적으로, 질환의 진행 상태에 따라 분류하여 비교를 해보면 질환의 진행 정도에 따른 두께 변화도 확인할 수 있을 것으로 기대된다. 셋째, 망막외층의 손상 정도를 파악하기 위해서, 황반부 중심부 ellipsoid zone loss/interdigitation zone의 손상 길이나 enface OCT에서 손상된 크기 측정이 필요하지만, 검사 기종의 한계로 부정확한 경우가 많아 분석에 이용하지 못하였다. 앞으로 황반부 모세혈관 확장증환자에서 황반부 신경절-내망상층과 시신경유두주위 망막신경섬유층 외에도 다른 망막 단층의 두께 및 병리적 변화에 대하여 추가적인 연구가 필요할 것으로 보인다.

요약하면 본 연구에서 특발성 황반부 모세혈관 확장증 II형 환자의 황반부 신경절-내망상층 두께가 대조군에 비해 얇았으며, 이것은 특발성 황반부 모세혈관 확장증이 혈관질환이 아닌 신경퇴행성 질환이라는 것을 시사할 수 있는 근거가 될 것으로 생각된다.

Acknowledgments

This study was supported by research fund from Chosun University 2021.

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May 2022, 7 (1)
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